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    基因組編輯:植物生物技術的機遇與挑戰

    2015-04-27 14:10 | 作者: 程曦 王文義 邱金龍 | 標簽: 基因組編輯


    圖 1 CRISPR/Cas9 系統不同應用示例。A :野生型 Cas9 和 sgRNA 共表達時在基因組特定位點產生 DNA 雙鏈斷裂 ;B :Cas9 突變成“切口酶”形式后在基因 組特定位點產生 DNA 單鏈斷裂(切口);C :不具有核酸剪切活性的 dCas9 蛋白與表觀遺傳修飾蛋白融合可實現基因 靶向表觀遺傳修飾 ;D :dCas9 蛋白與轉錄抑制子融合定向抑制靶基因表達 ;E :dCas9 蛋白與轉錄激活子融合定向激 活靶基因的轉錄 ;F :dCas9 蛋白與熒光蛋白相融合可在活體細胞中對基因組位特定座動態進行熒光動態實時觀察 ;G : dCas9 蛋白與標簽蛋白融合能被用于靶位點染色質的純化 ;H :利用 sgRNA 文庫對植物進行全基因組功能篩選

    摘要
    :基于序列特異性核酸酶的基因組編輯技術可以在不同物種中對目標基因進行定點敲除,并可實現特定基因片段置換,基因的定點插入等基因組靶向修飾?;蚪M編輯是一種精準和高效的基因工程方法,近年來快速發展并得到了廣泛的應用,并將改變生物技術的現狀。目前,基因組編輯在不同植物,特別是農作物中的技術體系已建立,初步展示了其在植物生物技術領域的巨大潛力。介紹了不同基因組編輯系統的工作原理,并對基因組編輯技術在植物研究中的應用及成功案例進行了綜述,最后對基因組編輯在植物生物技術領域所面臨的機遇與挑戰進行了討論。

    隨著新一代測序技術的出現,越來越多的植物物種完成了全基因組測序工作。面對海量的基因組序列信息,科研工作者面臨的新挑戰就是如何解讀這些序列信息和詮釋基因的功能,并利用基因組信息為人類造福。過去幾十年中,通過轉座子或T-DNA插入和RNA干擾下調特定基因表達的“反向遺傳學”成為分析基因功能的一種有效方法。但T-DNA或轉座子插入是隨機的,在基因組上的位置是不可控的;同時,RNA干擾效果是短暫的,對基因表達的調控不可穩定遺傳。Cre/loxP系統、PiggyBac轉座子系統、PhiC31整合酶系統等位點特異性重組技術在體外實驗或模式動物中可實現對基因的定點修飾,并在動物實驗中得到了廣泛應用,但不能廣泛適用于植物基因功能的研究。此外,因為在植物中同源重組的效率很低,所以對植物基因組進行精確修飾和改造非常困難。近幾年,基于序列特異性核酸酶的基因組編輯技術的出現,為植物基因組定點修飾提供了行之有效的新方法,成為研究植物基因功能的重要工具?;蚪M編輯是使用序列特異性核酸酶在基因組特定位點實現DNA的插入、替換或刪除,從而在基因組水平對基因進行精確、定向修飾的一種高效的基因工程方法。序列特異性核酸酶錨定到基因組上的靶位點,對靶標DNA進行切割產生雙鏈斷裂(Doublestrandbreaks,DSBs)。細胞通過同源重組(Homologousrecombination,HR)或非同源末端連接(Non-homologousending-joining,NHEJ)兩種不同修復機制對DNA產生雙鏈斷裂進行修復。絕大多數情況下,DNA雙鏈斷裂通過非同源末端連接修復。而非同源末端連接是易錯的,常常造成堿基的添加或缺失,兩者都可造成突變,實現對基因組的定點修飾。如有DNA供體,通過同源重組修復雙鏈斷裂,有可能會對目標基因進行定點突變或者基因置換。

    目前,用于基因組編輯的序列特異性核酸酶主要有鋅指核酸酶(Zincfingernucleases,ZFNs),類轉錄激活子效應蛋白核酸酶(Transcriptionactivator-likeeffectornuclease,TALEN),以及CRISPR/Cas9系統(CRISPR/Cas9system)。尤其是TALEN及CRISPR/Cas9系統相對簡單,目前已經得到了相對廣泛的應用。本文將首先綜述不同基因組編輯系統的工作原理;然后重點介紹基因組編輯技術在植物研究中的應用;最后討論并展望基因組編輯為植物生物技術研究和應用所帶來的機遇與挑戰。

    1基因組編輯技術的工作原理

    1.1鋅指核酸酶技術


    鋅指核酸酶由鋅指蛋白(Zincfingerprotein,ZFP)和核酸內切酶FokI的核酸酶活性域兩部分融合而成。其中,ZFP是DNA結合結構域,負責特定核苷酸序列的識別與結合,通常由3-4個Cys2-His2鋅指蛋白串聯而成,每個鋅指蛋白識別并結合一個特異的堿基三聯體,因此每個ZFP結合域能識別一段9-12bp的堿基序列。FokI是一種非特異性的核酸內切酶,對切割位點不具識別特異性,并且僅在二聚體狀態下才具備核酸酶活性。所以,針對每一個靶位點需要設計一對ZFNs,這對ZFNs的結合序列的間隔區域通常保持在5-7bp以確保FokI二聚體的形成,這樣一對ZFNs可對靶序列進行特異切割并產生DNA雙鏈斷裂。

    1.2TALEN技術

    TALEN的構成與ZFN相似,由TALE(Transc-riptionactivator-likeeffector)蛋白DNA結合域和FokI核酸酶兩部分融合而成。TALE蛋白DNA結合域負責靶序列的特異性識別,而FokI負責靶位點的切割。TALE是黃單胞屬(Xanthomonas)植物病原菌分泌的一類效應蛋白,其DNA結合域由13-28個串聯的具有DNA識別特異性的高度保守的重復單元組成。每個重復單元含有大約34個氨基酸,且不同單元的氨基酸序列非常保守,僅第12和13位氨基酸不同。這兩個可變氨基酸被稱為重復可變的雙氨基酸殘基(Repeat-variablediresidue,RVD),它們決定重復單元的DNA識別特異性。例如,NI識別A、HD識別C、NG識別T、NN和NK識別G。構建識別特定靶序列的TALEN時,只需把與序列對應的重復單元進行串聯組裝即可。同樣,由于FokI在二聚體狀態下才具有核酸酶活性,針對每一個靶位點也需要上下游各設計一個TALEN,這對TALENs結合序列的間隔區則在12-21bp之間。

    1.3CRISPR/Cas9系統

    在超過40%的真細菌和90%的古細菌中存在一類特殊的成簇DNA序列,它們由一系列短的高度保守的正向重復序列(Directrepeat,DR)與高度可變的間隔序列(spacer)交替排列組成,被稱為成簇的規律間隔短回文重復序列(Clusteredregularlyinte-rspacedshortpalindromicrepeat,CRISPR)。在CRISPR側翼區域存在CRISPR相關基因(CRISPR-associated,Cas)。CRISPR/Cas是古細菌和真細菌用于清除外源入侵DNA的一種免疫系統。根據Cas基因核心元件序列的不同,CRISPR/Cas免疫系統被分為3種類型,其中II型系統最簡單。人們改造了II型CRISPR/Cas系統成為序列特異性核酸酶,使其能夠像ZFN和TALEN那樣對DNA進行靶向切割,稱為CRISPR/Cas9系統。CRISPR/Cas9系統只由Cas9蛋白與sgRNA(single-guideRNA)構成,通過sgRNA與靶序列DNA的堿基配對招募Cas9蛋白來切割DNA雙鏈,產生DNA雙鏈斷裂。靶序列通常由23個堿基組成,包括與sgRNA堿基配對的前20個堿基以及3'端Cas9識別的三核苷酸NGG的PAM(protospaceradjacentmotif)序列。Cas9切割位點位于PAM上游3nt處。靶序列的結合特異性是由sgRNA和PAM序列共同決定的。Cas9蛋白不需要形成蛋白二聚體起作用,而gRNA(guideRNA)通過堿基互補配對決定靶序列的特異性,因此,CRISPR/Cas9系統大大降低了技術門檻,一經面世就迅速得到廣泛應用。

    2基因組編輯技術在植物中的應用

    2.1基因敲除


    基因敲除是研究基因功能最直接而有效的手段。以基因組靶向修飾為基礎的反向遺傳學研究,成為基因組編輯在植物生物學中最直接的應用(圖1-A,B)。不同的基因組編輯系統均可在特定位點產生DNA雙鏈斷裂,通過發生頻率高的NHEJ修復機制,可以在切口處引起堿基的插入或缺失,從而導致蛋白質翻譯的提前終止或移碼突變,進而實現靶基因的定點敲除。目前,利用不同的基因組編輯系統,已經在擬南芥、煙草、水稻、番茄、馬鈴薯、玉米和小麥等多種植物中實現了靶基因敲除。

    2005年,Lloyd等首先利用ZFN在擬南芥中對人工設計的靶序列進行了定點修飾;在ZFN誘導的106個突變中,有78%是序列缺失,13%是序列插入,8%是插入和缺失同時發生;有10%突變可以遺傳到下一代。2010年,Zhang等用ZFNs對擬南芥的ADH1(ALCOHOLDEHYDROGENASE1)及TT4(TRANSPARENTTESTA4)基因實現了定點突變。在T1代轉基因植物中,ADH1和TT4基因的突變率分別為7%和16%,突變類型包括堿基的插入或缺失;產生的突變分別以69%及33%的頻率穩定遺傳給下一代,最終通過遺傳篩選及鑒定獲得具有丙烯醇抗性的adh1突變體及種皮發黃的tt4突變體,純合突變植物比例約為20%。同時,ZFNs被用于對擬南芥的ABA信號轉導基因ABSISCICACIDINSENSITIVE4(ABI4)的定向敲除并成功得到對ABA不敏感的abi4突變體。大豆是古四倍體植物,其染色體中有大約75%的基因是重復的,遺傳操作非常困難。但研究發現,ZFNs也可以對大豆基因組中序列高度相似的重疊基因(duplicatedgenes)進行敲除。此外,ZFNs也被成功用于敲除玉米內源基因。雖然ZFN在不同植物中獲得了成功應用,但由于鋅指單元對DNA識別特異性并不嚴謹,在不同的鋅指串聯中識別的序列差異較大,因此,ZFN常常表現高頻率的脫靶效應(off-targeteffect)。此外,有效ZFN的構建也相當困難。這些都妨礙了該技術的進一步廣泛應用,目前基本上已被新發展起來的TALEN和CRISPR/Cas9系統所取代。

    TALEN技術面世后,迅速在擬南芥原生質體中實現了內源靶基因敲除,證明了其在植物細胞中的適用性。隨之,Li等用TALENs定向破壞了水稻感病基因OsSWEET14啟動子中的效應蛋白結合元件(effector-bindingelement,EBE),有效阻止了水稻白葉枯菌(Xanthomonasoryzae)分泌的效應蛋白與OsSWEET14基因啟動子的結合,使OsSWEET14基因的表達不受白葉枯菌控制,從而提高了水稻對白葉枯病的抗性,同時也不影響水稻生長發育中的功能。Shan等構建了一系列TALENs,高效敲除了水稻中的OsDEP1、OsBADH1、OsCKX2、OsSD1基因與二穗短柄草中的BdABA、BdCKX2、BdSMC6、BdSPL、BdSPB、BdCOI1、BdRHT、BdHTA1基因。在大豆中,利用TALENs對脂肪酸脫氫酶(Fattyaciddesaturase)基因FAD2-1A和FAD2-1B進行了靶向修飾。通過鑒定,在19個轉基因株系中有4個株系的FAD2-1A和FAD2-1B基因位點產生了突變,且3/4的突變可以穩定遺傳到下一代。在這兩個基因的雙純合突變中油酸含量從20%提高到80%,而對人體健康有害的亞油酸含量則從50%降低到4%,提高了大豆的產油量及品質。在玉米中,利用TALENs也成功對玉米的ZmPDS、ZmIPK1A、ZmIPK、ZmMRP4基因進行了敲除,在轉基因玉米中TALENs誘導的突變效率在13.3%-39.1%之間。

    序列特異性核酸酶,包括TALEN,在多倍體植物中的應用一直未建立。普通小麥是異源六倍體,基因組龐大且重復序列高。因此,針對小麥的基因功能研究及遺傳育種都非常困難。最新的研究表明,TALEN能有效地對普通小麥基因組進行靶向的基因組編輯。MLO基因在大麥、擬南芥等多種植物中被證明是白粉病菌成功侵染所必需的,一旦突變,植物就表現出對白粉病菌的持久、廣譜抗性。Wang等利用TALENs獲得了對小麥MLO基因在A、B和D基因組上的3個拷貝的定點突變,產生的突變可以穩定遺傳到后代并符合孟德爾遺傳規律。通過小麥白粉菌侵染實驗,發現只有普通小麥A、B和D基因組上3個MLO基因拷貝同時突變的純合突變體tamlo-aabbdd表現出對白粉菌極為顯著的抗性,表明小麥MLO基因的3個拷貝在功能上存在冗余,這也可能是到目前為止在自然條件下或利用傳統育種手段而沒有獲得小麥mlo抗病材料的主要原因。此外,該研究還利用基因組編輯技術在小麥中實現了基因的定點插入,插入的片段可以穩定遺傳,這可用于創制不能由簡單基因敲除而產生的優良遺傳特性。該研究首次在一個多倍體物種中證明可以對多個部分同源的基因同時并準確地進行編輯,展示了通過基因組編輯可以實現不同物種的育種信息資源共享。

    2013年是CRISPR/Cas技術發展和應用的高峰,在植物中也得到了快速而廣泛的應用。2013年8月,NatureBiotechnology雜志同時報道了3個實驗室利用CRISPR/Cas9系統分別在雙子葉植物擬南芥、煙草及單子葉植物水稻、小麥中成功實現基因組定點編輯的操作。其中,在擬南芥和煙草原生質體中瞬時表達CRISPR/Cas9,產生的突變效率分別可達到5.6%和38.5%;而利用農桿菌注射方法瞬時轉化煙草時,突變效率為1.8%-2.4%。Shan等利用CRISPR/Cas9系統定點敲除水稻PDS基因,在水稻原生質體中基因突變效率為14.5%-38.0%,轉基因水稻中基因突變效率為4.0%-9.4%,T0代得到的pds純合突變體表現出典型的白化和矮小表型。此后,CRISPR/Cas9系統被應用于多個植物物種中,包括擬南芥、煙草、水稻、小麥、高粱、玉米、番茄等。例如,利用CRISPR/Cas9系統在水稻中誘導產生葉綠素含量降低的cao1突變體和分蘗夾角增大的lazy1突變體。Brooks等用CRISPR/Cas9系統靶向修飾番茄ARGONAUTE7基因,在T0代中就得到了有針狀葉片表型的突變植株。有趣的是,CRISPR/Cas9系統在陸生植物進化研究的模式植物地錢的配子體中也得到成功應用,通過對AUXINRESPONSEFACTOR1(ARF1)定向敲除,得到生長素不敏感突變體,而且產生的突變可穩定遺傳到無性世代。

    2.2多基因敲除及染色體重排

    利用基因組編輯技術也可以對多個基因,甚至非同源的基因同時敲除,為研究植物復雜性狀及功能途徑提供了重要手段。通常是將靶向不同基因的ZFNs、TALENs或sgRNA同時轉化植物細胞,因為突變效率不是100%,所以需要后期篩選以得到多個基因同時突變的植株。例如,將分別靶向OsDEP1、OsCKX2和OsBADH2基因的3對TALENs同時轉化水稻,在T0代得到了單基因、雙基因及三基因發生突變的植株,其中三基因同時產生突變的效率為1.9%。此外,科學家們也發展了一些用于多基因敲除的CRISPR/Cas9系統。其中,第一代是將多個gRNA串聯在同一個質粒上,并由RNA聚合酶III啟動子起始轉錄。這樣隨著靶向的基因數量的增加,質粒變得越來越大,同時,RNA聚合酶III的轉錄需要從特定的核苷酸起始,這些都限制該體系的應用。最近,一個全新的通過把tRNA-gRNA串聯排列高效表達多個gRNA的方法被建立,克服了以上問題,大大提高了對植物多個基因的敲除效率。

    同時對兩個基因組位點進行靶向切割,在染色體上產生兩個切口。當兩個切口在同一條染色體上時,修復時將有可能刪除切口間的片段;也可能該片段反轉后再修復,則產生該片段染色體的倒位。當兩個切口不在同一染色體上,則有可能產生染色體的易位。例如,用ZFNs對擬南芥兩條染色體上3個基因簇分別進行了片段刪除,刪除長度可高達55kb,效率在1%左右;實驗中也觀察到了染色體片段倒位及重復的發生。染色體重排(chromosomalrearrangement)為研究復雜基因的功能、長鏈非編碼RNA、基因調控序列及基因簇的功能等提供了重要手段,也為在染色體水平上改造植物提供了可能。

    2.3點突變,基因置換及基因定點插入

    雖然基因敲除是研究基因功能的重要手段,但有些基因的敲除是致死的。同時,一些重要的植物性狀是由基因點突變引起的。所以,利用基因組編輯進行點突變和基因置換(genereplacement)成為科學家追求的目標?;蚪M編輯進行點突變和基因置換通常是利用細胞修復雙鏈斷裂的同源重組(HR)機制來完成,除序列特異性核酸酶外,還需要加入與切口兩側序列同源的供體DNA分子作為模板,使得供體DNA與雙鏈斷裂處的序列發生同源重組,從而特異地改變一個基因的序列或置換掉內源序列。植物中,利用基因組編輯技術進行點突變和基因置換只是原生質體中獲得了成功,在植株水平上還未見報道,這可能由于NHEJ是DNA斷裂的主導修復途徑,而HR只發生在特定的細胞周期和類型中。因此,科學家們嘗試能否利用NHEJ修復方式實現目標基因的點突變和置換。Weinthal等在擬南芥和煙草中通過NHEJ修復方式實現了基因替換。但因為NHEJ修復是易錯的,做到精確的基因替換還需要后續的研究來不斷完善。相對而言,基因的定點插入效率比較高,已在多種植物中實現,并且這種定點插入可穩定遺傳到下一代。如在玉米中,利用ZFN把抗除草劑基因PAT定點插入到編碼肌醇-1,3,4,5,6-戊基磷酸酶的IPK1基因中,最終得到抗除草劑且植酸含量降低的玉米,定點插入的效率高達10%。Wang等用TALEN在小麥原生質體中通過NHEJ修復途徑將報告基因GFP插入TaMLO基因位點,插入效率達6.5%;同時在小麥轉基因植株中也分別以1.4%和2.6%的效率將His-tag和Myc-tag整合在TaMLO位點,插入片段可穩定遺傳到下一代。

    2.4基因組編輯系統的改造及新應用

    隨著基因組編輯技術的不斷發展和應用,基于序列特異性核酸酶(Sequence-specificnucleases,SSNs),特別是Cas9的一些新的衍生技術被開發(圖1)。這些衍生技術主要是將不同蛋白功能與SSN的DNA結合特異性相融合,從而達到對特定DNA序列的修飾、分離和觀察的目的。例如,將不具有核酸剪切活性的dCas9(deadCas9)與負責轉錄激活、轉錄抑制、表觀調控和熒光表達等蛋白相融合,可以實現對靶基因的轉錄水平及表觀遺傳的調控,或對基因組特定位座(loci)進行熒光成像和實時觀察。這些基因組編輯衍生技術為植物研究及生物技術提供了更多的技術手段。其中,基于序列特異性核酸酶的轉錄調控及表觀修飾(圖1-C,D,E)已有報道。雖然目前靶基因組位座動態熒光觀察(圖1-F)、靶位點染色質的純化(圖1-G)還未在植物中實現,但為基因組編輯在植物生物技術領域的應用提供了新的方向。在動物細胞系中利用CRISPR進行全基因組水平的基因功能篩選已經成熟。而植物中,由于缺乏合適的培養細胞功能檢測體系和高通量的轉化體系及表型鑒定系統,利用sgRNA文庫對植物進行全基因組功能篩選(圖1-H)也尚待建立。

    3基因組編輯給植物生物技術帶來的機遇與挑戰

    隨著1983年世界首例轉基因植物——煙草的問世,以轉基因為核心的植物生物技術對植物功能基因組研究及農作物品種改良等方面做出了重大貢獻。轉基因操作通常在植物中引入外源性基因,且轉基因在植物基因組中插入是隨機的,雖然至今為止,沒有證據證明轉基因植物是有生物安全性問題,但還是引起公眾普遍的關注。美國和歐盟對轉基因植物的上市也有非常嚴格的要求。據統計,在歐盟一個轉基因植物從研發到商業化上市大約需要花費1000萬歐元。因此,目前只有大的跨國企業有能力進行轉基因植物的商業化研發。如前所述,基因組編輯獲得的植物材料與自然突變或物理、化學誘變的機理一樣,在基因組中也只有部分堿基的添加、缺失或替換,因此,分子檢測無法分辨基因組編輯獲得的植物突變體與常規突變體。另一方面,因為基因組編輯是對目標基因的定向修飾,這樣就不需要常規育種所必需的大規模的分離后代的基因型和表型篩選,大大節約了時間和成本。所以,基因組編輯技術的出現為植物生物技術及作物分子育種提供了前所未有的機遇。同時,基因組編輯與其它先進生物技術結合也可以產生很多意想不到的巨大突破?;蚪M編輯迅猛發展的勢頭及其迅速廣泛的應用也預示著它將如分子克隆、PCR一樣在不遠的未來改變植物學研究和植物生物技術的現狀。我國應繼續保持在該領域的領先地位,促進我國生物產業的發展。

    任何新技術的出現都是機遇與挑戰并存,基因組編輯的應用也面臨著技術優化和政策法規兩個層面的挑戰。如何提高植物基因組定向修飾的效率及避免脫靶效應成為基因組編輯在產業化應用中亟需解決的關鍵問題。表達系統與轉化方式直接影響對不同植物的定點修飾效率;基因組編輯元件在細胞中的表達水平、目標序列在基因組中的位置和細胞生長的生理階段都對基因定點修飾效率有很重要的影響;研究者需要根據不同的要求找到最適合于目標植物定點修飾的表達系統及轉化手段?;蚪M編輯在植物中可能產生一定的脫靶效應,脫靶突變的產生可能對基因組編輯在農業中的應用產生嚴重影響。目前,可以通過靶位點選擇、優化FokI切割結構域、改造sgRNA和優化核酸酶的表達水平等方式來減少脫靶效應,但在植物中還需要更加深入系統的研究來解決這些問題。國際上對基因組編輯產生的植物新品種的監管標準存在爭議:美國的農業監管部門認為由細胞自我修復機制產生的突變植物不屬于轉基因,因此,如果不是通過植物病原,如農桿菌等介導的基因組編輯植物不被定義為轉基因生物(geneticallymodifiedorganism,GMO)。目前,至少兩種基因組編輯的植物產品獲得了美國農業部的批準,一個是植酸含量低的玉米品種,另一個是抗除草劑的油菜品種。加拿大也批準了基因組編輯的抗除草劑油菜的商業化。與此相反,歐盟委員會規定非自然方式產生的基因修飾就是GMO,但是他們同時認為物理和化學誘變獲得植物突變體不在這個范圍內。然而基因組編輯植物與物理和化學誘變獲得植物無法區分,因此,歐盟委員會面臨一個兩難的境地,對基因組編輯植物的監管標準存在不確定性。但最近,歐盟委員會也傾向基因組編輯植物不被定義為GMO。而在我國,目前還沒有監管基因組編輯植物的相關政策法規出臺。放眼未來,基因組編輯技術能使我們對植物基因組特定位點進行精準、高效的改造,其在作物改良育種中的優勢是無可比擬的。因此,國家需要制定出合理的監管制度來積極規范和推動基因組編輯植物新品種的研發。同時,研究人員和監管機構也應該幫助和促進公眾對新技術的理解,從而提高社會認可度。

    作者程曦、王文義、邱金龍單位系中國科學院微生物研究所植物基因組學國家重點實驗室,原文鏈接:http://biotech.caas.cn/CN/abstract/abstract10632.shtml

    來源:生物技術通報

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